筋組織工学
筋組織の生成と応用

筋組織工学は、細胞とスキャフォールドを組み合わせて治療用組織インプラントを設計する研究分野である組織工学のサブセットです。臨床現場では、筋組織工学は、患者自身の体またはドナーからの細胞の培養、スキャフォールドの使用の有無にかかわらず筋組織の形成、そして機能的な筋組織の患者の体内への移植を伴います。理想的には、この移植により、患者の体の機能と美観が完全に再生されます。臨床現場以外では、筋組織工学は、薬物スクリーニング、ハイブリッド機械筋アクチュエータ、ロボットデバイス、そして新しい食料源としての細胞培養肉の開発に使用されています。 [1]

筋組織工学分野におけるイノベーションは、欠陥のある筋組織の修復と置換によって正常な機能を回復させることを目指しています。このプロセスは、ドナー部位から筋細胞を採取・分離し、培地中で培養することから始まります。培養された細胞は細胞シートを形成し、最終的に筋束を形成して患者の体内に移植されます。

概要

筋肉は自然に整列した器官であり、個々の筋線維が筋束と呼ばれる大きな単位に集まっている。[2]筋線維が一軸に整列することで、筋線維は同時に同じ方向に収縮し、腱を介して骨に力を適切に伝達することができる。人体の約 45% は筋肉組織で構成されており、この組織は骨格筋、心筋、平滑筋の 3 つのグループに分類できる。筋肉は哺乳類の体の構造、安定性、運動に役割を果たしている。筋肉の基本単位は筋線維で、筋フィラメントのアクチンとミオシンから構成される。この筋線維には、収縮に必要な力を生み出すサルコメアが含まれている。

筋組織工学の主要な焦点は、本来の筋肉の機能と収縮能力を備えた構造体を作製することです。この目的のためには、組織工学構造体のアライメントが極めて重要です。アライメントキューを備えた基質上で培養された細胞は、より強固な筋線維を形成することが示されています。[3]筋組織工学において考慮されるその他の設計基準には、スキャフォールドの多孔性、剛性、生体適合性、分解タイムラインなどがあります。基質の剛性は理想的には筋原性範囲であるべきであり、これは10～15 kPaであることが示されています。[4]

筋組織工学の目的は、外傷、腫瘍切除、またはミオパシーによる機能障害によって失われた機能的な筋組織を再建することです。これまで、筋組織の機能と美観を回復させる唯一の方法は、遊離組織移植でした。しかし、通常は完全な機能が回復せず、ドナー部位の病的状態とボリューム不足につながります。皮膚、軟骨、骨の再生に関連する組織工学の成功は、筋組織の工学においても同様の成功が期待できることを示唆しています。[5]この分野における初期の革新により、体内に移植される筋組織のin vitro細胞培養と再生が実現しましたが、近年の進歩により、足場を用いたin vivo筋組織工学の可能性が示唆されています。

語源

筋組織工学という用語は、組織工学というより広範な分野の一部ですが、1988年に外科医のハーマン・ヴァンデンバーグがコラーゲンをコーティングした培養皿で鳥類の筋管を培養した際に初めて使用されました。[6]これは、in vitro組織工学の新しい時代の幕開けとなりました。この理念は、1988年にヴァンデンバーグが発表した「コラーゲンゲル中での高収縮性組織培養鳥類骨格筋管の維持」という論文で正式に採用されました。[7] 1989年には、同じ研究グループがin vitroで筋芽細胞に機械的刺激を与えることで、人工骨格筋の成長が促進されることを明らかにしました。[8]

歴史

19世紀

筋組織に関する基礎的な理解は、1835年に胎児期の​​筋形成が初めて記述された頃に始まり、1860年代には筋肉が再生可能であることが示され、生体内で再生がどのように行われるかをより深く理解するために、実験的な再生実験が行われました。この発見を受けて、ヒトにおける筋肉の生成と変性が初めて記述されました。研究者たちは、この現象の機能的理解を深めるために、「組織の種類に応じた連続的または不連続的な再生」を含む、生体内での筋肉再生の様々な側面を評価しました。[9]しかし、筋肉再生に必要な要素が研究者によって特定されたのは1960年代になってからでした。[9]

20世紀

1957年、DNA含有量に基づき、筋芽細胞は増殖するが、筋核は増殖しないことが判明しました。この発見に続き、マウロとカッツ[10]は、筋線維の表面に存在し、筋細胞へ分化できる幹細胞として、衛星細胞を実験的に発見しました。衛星細胞は、筋組織の成長、分化、修復に必要な筋芽細胞を供給します。筋組織工学は、1988年にハーマン・ヴァンデンバーグがコラーゲンコーティングされた培養皿で鳥類の筋管を培養した際に、正式に学問分野として始まりました。この発展に続き、1989年には、体外で筋芽細胞に機械的刺激を与えると、人工骨格筋の成長が促進されることが発見されました。筋組織工学分野における現代の革新のほとんどは、21世紀に生まれました。

21世紀

2000年から2010年にかけて、体積性筋喪失（VML）の影響が筋組織工学に関連して評価されました。VMLは、一般的な外傷、術後損傷、癌切除、先天性欠損、変性性ミオパシーなど、さまざまな損傷や疾患によって引き起こされる可能性があります。筋肉には、小さな筋肉損傷を再生できるサテライト細胞と呼ばれる幹細胞集団が含まれていますが、VMLにおける筋肉損傷は非常に広範囲であるため、筋肉の自然な再生能力を圧倒します。現在、VMLは自家筋肉皮弁または移植片によって治療されますが、この手順に関連するさまざまな問題があります。ドナー部位の罹患率、ドナー組織の不足、不十分な血管新生はすべて、医師がVMLを適切に治療する能力を制限します。[11]筋組織工学の分野では、患者の体の他の部分から自家筋皮弁を採取する代わりに、損傷した筋肉を治療するために使用できる機能的な筋肉構造の設計を通じてこの問題に対処しようとしています。

2000年から2010年にかけて行われた研究により、組織工学的に作製された筋肉構造物の機能解析は、筋肉の再生を促進する可能性を明らかにする上で重要であるという結論に至りました。組織工学的に作製された筋肉構造物の評価には、免疫組織化学、RT-PCR、電気刺激とそれに伴うピークツーピーク電圧、走査型電子顕微鏡画像、生体内反応など、様々なアッセイが一般的に用いられています。

この分野における最近の進歩としては、培養肉、バイオロボットシステム、再生医療や疾患モデルにおけるバイオハイブリッドインプラントなどが挙げられる。[12]

例

筋組織工学における現在の進歩の大部分は骨格筋の分野に集中しているため、ここで紹介する例の大部分は骨格筋の工学と再生に関するものとなります。このセクションでは、平滑筋組織工学と心筋組織工学の例もいくつか見ていきます。

骨格筋組織工学（SMTE）

  • 鳥類の筋管：コラーゲンコーティング培養プレート上で培養・分化させた高収縮性骨格筋管[13]
  • 培養肉（CM）：細胞農業によって得られた培養、細胞ベースの、実験室で培養された、試験管内のクリーンな肉[14]
  • ヒトバイオ人工筋肉（BAM）：ヒト筋芽細胞が融合し、細胞外マトリックス内で整列した筋線維に分化する7日間の試験管内組織工学手順によって形成される。[15]これらの構造は、前臨床または非臨床注射モデルを置き換え、動物実験を補完するために筋肉内薬物注射に使用される。
  • デュシェンヌ型筋ジストロフィー（DMD）の治療における筋芽細胞移植：[16] DMD患者で欠損している骨格筋タンパク質であるジストロフィンを補充する生体内技術。筋芽細胞は筋線維と融合し、その核を提供し、宿主の核内の欠損遺伝子産物を補充する。
  • 多発性硬化症（MS）の治療方法としての自己造血幹細胞移植（AHSCT） ：[17]免疫系を破壊し、造血幹細胞で再構築するMS治療の生体内技術。患者の70～80％で4～5年間MSの影響を軽減することが示されている。
  • 筋由来幹細胞（MDSC）を用いた体積的筋損失修復：[18]外傷や戦闘による負傷を受けた患者の筋損失修復のための原位置技術。原位置フィブリンゲルに注入されたMDSCは、実験用マウスの前脛骨筋の部分層楔状切除によって生じた筋欠損部に移植された新しい筋線維を形成することができた。
  • 神経筋障害および筋ジストロフィーをモデル化する骨格筋オルガノイドの開発。[19]ヒト多能性幹細胞（hPSC）を機能的な3Dヒト骨格筋オルガノイド（hSkMO）に分化させるin vitro技術。hPSCは、スキャフォールドのないウェルプレートで筋原前駆細胞と筋芽細胞を生み出す傍軸中胚葉系譜へと誘導される。オルガノイドは丸く均一なサイズで、完全に発達すると均質な形態を示し、筋肉の発達と再生をうまくモデル化できることが示された。
  • ラットの前脛骨筋（TA）のバイオプリント：[20]は、ヒトの一次筋前駆細胞（hMPC）から構成されるバイオエンジニアリング骨格筋組織を作製したin vitro技術であり、移植後、バイオプリント材料はTA筋のげっ歯類モデルで82％の機能回復に達しました。

平滑筋組織工学

  • 尿失禁治療のための自己MDSC注射：[21]女性被験者の純粋なストレス性尿失禁に対する生体内注射技術で、欠陥のある筋細胞を、尿道括約筋の機能する平滑筋細胞に分化する幹細胞に置き換える。
  • 人工多能性幹細胞（iPSC）を用いた血管平滑筋の再生[22]は、ナノファイバー足場を用いてiPSCを増殖性平滑筋細胞に分化させるin vitro技術である。
  • 脱分化脂肪（DFAT）細胞から分化した平滑筋様細胞を含むコイル状の3次元（3D）細胞構造の形成：[23]平滑筋細胞の3D組織化を制御するためのin vitro技術であり、DFAT細胞を最適化された剛性を持つ細胞外タンパク質の混合物に懸濁させ、特定の3D配向を持つ平滑筋様細胞に分化させる。平滑筋細胞前駆細胞のための筋組織工学構造。

心筋組織工学

  • 骨髄由来前駆細胞の冠動脈内投与：[24]骨髄由来前駆細胞を梗塞動脈に投与して機能的な心臓細胞に分化させ、急性ST上昇型心筋梗塞後の収縮機能を回復させ、左心室の有害なリモデリングを防ぐ生体内技術。
  • ヒト心臓オルガノイド[25]：機能する心臓オルガノイドを作製するためのin vitroスキャフォールドフリー技術。ゼラチンコーティングされたウェルプレート上で培養されたヒト人工多能性幹細胞由来心筋細胞（hiPSC-CM）由来の混合細胞集団から作られた心臓スフェロイドは、スキャフォールドなしで機能する心臓オルガノイドの生成をもたらした。

方法

筋組織工学の手法は、文献を通して一貫して、in situ、in vivo、in vitroの3つのグループに分類されています。本稿では、これらの各カテゴリーを評価し、それぞれで用いられる具体的な手法について詳しく説明します。

現場

「In situ」はラテン語で、直訳すると「現場」となります。これは18世紀半ばから英語で使用され、本来の場所や位置にあるものを表す用語です。筋組織工学の文脈において、in situ組織工学とは、損傷部位または変性組織に無細胞足場を導入し、移植することを言います。in situ筋組織工学の目的は、宿主細胞の動員、自然な足場形成、そして宿主細胞の増殖と分化を促進することです。in situ筋組織工学の根底にある基本的な考え方は、哺乳類の身体が持つ自己治癒力と再生能力です。[26] in situ筋組織工学の主な方法については、以下のセクションで説明します。

Biomaterials for In situ Tissue Regeneration: A Review (Abdulghani & Mitchell, 2019)に記載されているように、[27] in situ 筋肉組織工学には、幹細胞または前駆細胞を筋肉欠損部位に動員してシード細胞を移植せずに組織の再生を可能にする非常に特殊な生体材料が必要です。 スキャフォールドの成功の鍵は、適切な特性（生体適合性、機械的強度、弾性、生分解性）と、それらが移植される特定の筋肉欠損に対する正しい形状と体積です。 このスキャフォールドは宿主組織の細胞反応を効果的に模倣する必要があり、Mann らは、ポリエチレングリコールベースのハイドロゲルが生物学的酵素によって分解されるように化学的に修飾されているため、細胞の移動と増殖が促進され、in situ 生体材料スキャフォールドとして非常に成功していることを発見しました。[28]ポリエチレングリコール系ハイドロゲルに加え、PLAやPCLなどの合成バイオマテリアルは、個々の患者に合わせて完全にカスタマイズできるため、in situスキャフォールドとして効果的です。これらの材料の剛性、分解性、多孔性は、変性組織のトポロジー、体積、細胞の種類に合わせて調整され、宿主細胞の移動と増殖に最適な環境を提供します。

インサイチューエンジニアリングは、哺乳類自身の創傷治癒反応を効果的に模倣することで、損傷組織の自然再生を促進します。生物由来および合成バイオマテリアルの両方をスキャフォールドとして使用することで、宿主細胞が欠損部位に直接移動し増殖することを促進し、筋組織の再生に必要な時間を短縮します。さらに、インサイチューエンジニアリングは、各スキャフォールドの生分解性により、免疫系によるインプラント拒絶のリスクを効果的に回避します。

生体内

「in vivo」はラテン語で、直訳すると「生物の体内で」となります。英語では、生体内で起こるプロセスを表す際に用いられます。筋組織工学の分野では、この用語は移植直前に生体材料の足場に細胞を播種することを指します。in vivo筋組織工学の目標は、創傷部位に移植後も細胞の有効性を維持する細胞播種足場を作製することです。in vivo法は、細胞表現型、機械的特性、そして組織構造物の機能性をより高度に制御することが可能です。[26]

骨格筋組織工学：体積筋損失の治療のための生体材料に基づく戦略（Carnes & Pins、2020）[26]に記載されているように、生体内筋肉組織工学は、特定の機械的および化学的特性を持つ生体材料の足場を移植するだけでなく、組織の再生に必要な特定の細胞タイプを足場に播種することで、in situエンジニアリングの概念に基づいています。Reidら[29]は、生体内筋肉組織工学プロセスで利用される一般的な足場について説明しています。これらの足場には、ヒアルロン酸（HA）、ゼラチンシルクフィブロイン、キトサンを注入したハイドロゲルが含まれます。これらの材料は筋細胞の移動と増殖を促進します。たとえば、キチンから派生したキトサンと呼ばれる生分解性で再生可能な材料は、組織再生部位での平滑筋細胞の分化と保持をサポートする独自の機械的特性を持っています。このスキャフォールドにアルギニン-グリシン-アスパラギン酸（RGD）をさらに機能化することで、平滑筋細胞にとってより良好な成長環境を提供します。もう一つの一般的なスキャフォールドは、脱細胞化細胞外マトリックス（ECM）組織です。これは完全な生体適合性と生分解性を備え、筋組織の完全な機能回復と統合に必要なタンパク質結合部位をすべて備えているためです。細胞を播種すると、この材料は哺乳類の体内で組織が自然に再生する環境を効果的に模倣するため、細胞の増殖と既存の組織との統合に最適な環境となります。

生体内筋組織工学技術は、再生を開始するために宿主細胞を動員する必要がなくなるため、創傷治癒プロセスの発達において「先行」を可能にします。また、このアプローチは移植前の細胞操作を不要にするため、細胞が機械的特性と機能的特性をすべて維持することを保証します。[30]

体外

「in vitro」はラテン語で、直訳すると「ガラスの中で」となります。英語では、生体外で起こるプロセスを表す際に用いられます。筋組織工学の文脈において、「in vitro」という用語は、成長因子と栄養素を含む生体材料の足場に細胞を播種し、これらの構造体を培養して筋線維などの機能的な構造体を形成することを指します。形成された構造体は、増殖を続け、宿主の筋組織に統合されることが期待され、創傷部位に移植されます。in vitro筋組織工学の目的は、組織を体内に移植する前にその機能性を高め、機械的特性と宿主の体内で増殖する能力を高めることです。

Abdulghani & Mitchell [27]は、in vitro 筋組織工学を、in vivo 組織工学と同じ基本戦略を用いる概念として説明しています。しかし、この2つの方法の違いは、in vitro 技術において完全に機能する組織工学筋移植片（TEMG）を開発することです。in vitro 筋組織工学では、生体材料の足場に細胞を播種しますが、さらに一歩進んで、成長因子や生化学的・生物物理学的刺激を加えることで、細胞の成長、増殖、分化を促進し、最終的に機能的な筋組織構造物への再生を促進します。通常、in vitro 足場は、細胞増殖の方向を誘導する特定の表面特性を備えています。これらの特性は再生中の細胞接着を促進するため、通常は繊維状で、整列した細孔を有しています。この技術で使用される足場の種類以外にも、この技術の重要な側面は、自然の再生環境を模倣し、細胞内コミュニケーション経路の拡張を促進する電気的・機械的刺激です。 TEMGを創傷欠損部に導入する前に、宿主組織との適切な統合を促進するために血管新生させる必要があります。血管新生を実現するために、研究者は通常、筋組織と血管経路の両方を発達させるために、複数の細胞種をスキャフォールドに播種します。このプロセスにより、TEMGは宿主組織環境で効果的に増殖できるため、移植時の拒絶反応を防ぎます。しかし、完全に発達した組織を移植する際には常に免疫拒絶のリスクがあるため、この方法では移植後の組織再生が最も注意深くモニタリングされます。[26]

体外筋組織工学技術は、より優れた機能的および機械的特性を有する筋組織を作製するために使用されます。Carnes & Pins著「Skeletal Muscle Tissue Engineering: Biomaterials-Based Strategies for the Treatment of Volumetric Muscle Loss」[26]によると、このアプローチは、移植後の組織再生を促進する微小環境を構築し、患者の完全な機能を回復させます。

今後の仕事

現在の筋組織工学の傾向は、平滑筋や心筋の再生よりも骨格筋の再生技術の開発に向かっている。文献全体で見られる現在の傾向は、筋組織工学技術を用いた容積的筋喪失（VML）の治療である。VMLは、外科的切除、外傷、または戦闘負傷による骨格筋の突然の損失の結果である。[29]現在の治療計画である組織移植では、損傷部位の完全な機能または美的完全性が回復しないことが観察されている。筋組織工学は、in situ、in vivo、およびin vitro技術が創傷部位の筋組織の機能を回復することが証明されているため、患者に明るい可能性を提供する。研究されている方法には、無細胞足場移植、細胞を播種した足場移植、および筋肉移植片のin vitro製造がある。これらの各方法からの予備データは、VMLに苦しむ患者に対する解決策を約束している。

研究者たちは、筋肉組織工学の分野における特定の技術的進歩を超えて、組織工学というより広い範囲とのつながりを確立するための研究に取り組んでいます。

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